天然草原球囊霉素相关土壤蛋白及其影响因素研究进展

摘要 球囊霉素相关土壤蛋白（glomalin-related soil protein，GRSP）是丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）产生的一种含有金属离子的耐热糖蛋白。GRSP对天然草原土壤团聚体的形成与碳固持具有重要作用，能帮助植物缓解土壤重金属离子毒害、抵御病原微生物侵袭与不良环境胁迫。然而，天然草原土壤GRSP含量、分布格局及变化过程尚不明确。结合国内外研究文献，系统回顾土壤GRSP定义、生态学功能及测定方法，介绍降雨、土壤肥力、土壤pH等非生物因子对天然草原土壤GRSP含量及分布特征的影响。结合放牧、刈割等草原管理措施，探究天然草原土壤中总球囊霉素与易提取球囊霉素的含量及分布变化，明确影响草原土壤GRSP含量的主要影响因素。总结当前天然草原GRSP研究的问题及不足，并对未来科学问题进行展望，以期为天然草原土壤保育、草地生态系统适应性管理提供理论参考。

关键词 丛枝菌根真菌；碳固持；菌丝；草原管理；全球变化

中图分类号 S 154.1  文献标识码 A  文章编号 0517-6611（2023）03-0001-05

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2023.03.001

Advances in Glomalin-related Soil Protein and Its Influencing Factors in Natural Grassland

LU Guo-qing，DING Li，BAI Hao-tian et al

（School of Agriculture，Ningxia University，Yinchuan，Ningxia 750021）

Abstract Glomalin-related soil protein （GRSP） is a kind of heat-resistant glycoprotein，which is produced by arbuscular mycorrhizal fungi （AMF）.GRSP have a vital impact on soil aggregate formation and soil carbon fixation in natural grassland ecosystem，and can help plants alleviate heavy metal ion toxicity，resist pathogenic microorganism invasion and adverse environmental stress.However，the content，distribution pattern and change process of GRSP in natural grassland ecosystem，is still unclear.Based on domestic and foreign research literatures，we summarized the definition，ecological functioning and method of GRSP.Furthermore，we reviewed the impacts of AMF type，precipitation，soil fertility and soil pH on GRSP.Moreover，combined with grassland management （grazing and mowing），we explored the change of easily extractable glomalin and total glomalin.Besides，we clarified the main factors of GRSP content in natural grassland ecosystem.Further，we summarized the shortcomings，scientific questions and future directions in current study，and provided theoretical reference for soil conservation and adaptive management in natural grassland ecosystem.

Key words Arbuscular mycorrhizal fungi （AMF）;Carbon fixation;Mycelium;Grassland management;Global change

基金项目 宁夏农业科技自主创新资金农业高质量发展和生态保护科技创新示范课题（NGSB-2021-14-06）；宁夏高等学校一流学科建设（草学学科）项目（NXYLXK2017A01）。

作者简介 鲁国庆（1997—），女，湖北孝感人，硕士研究生，研究方向：草地管理与生态。通信作者，讲师，博士，硕士生导师，从事草地管理与生态研究。

收稿日期 2022-04-24

球囊霉素相关土壤蛋白（glomalin-related soil protein，GRSP）是丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）产生的一种含有热稳定、黏性和疏水性的糖蛋白［1-2］，它主要由AMF的根外菌丝产生，当根外菌丝死亡后GRSP从菌丝表面脱落进入土壤［3］。 GRSP的主要功能体现：①在AMF根外菌丝形成保护层，以防止菌丝内养分损失和抵抗土壤原生动物的侵袭［4］；②起到“土壤胶水”的作用，黏结土壤颗粒，利于土壤团聚体形成［1，5］，改善土壤结构；③GRSP自身碳（carbon，C）较高，利于土壤碳固持［4］；④络合土壤中镉（cadmium，Cd）、铅（plumbum，Pb）等元素，缓解土壤重金属离子富集［1，6-7］。

近年来，GRSP在草原、森林生态系统土壤碳固持［8-9］、脆弱生态系统水土保持［10-11］、耕地质量提升［12-14］方面发挥着重要作用，已逐渐成为当前草原生态学、土壤学与水土保持和荒漠化防治研究的热点［14-15］。现有研究发现，土壤GRSP含量受到降雨、土壤肥力、土壤pH等非生物因子，以及放牧、刈割、AMF种类与植物种类等生物因子的影响［4］。目前对于天然草原球囊霉素相关土壤蛋白及其影响因素缺乏清晰理解。因此，该研究系统梳理生物因子、非生物因子及其二者交互作用对天然草原GRSP含量及分布格局的影响，以期明晰天然草原生态系统GRSP含量的变化与调控过程。

1 影响球囊霉素相关土壤蛋白的生物因子

1.1 AMF种类 土壤GRSP（图1）的积累和组成受多种生态环境因子的影响，如气候条件、植被类型、土壤特性、AM真菌组成等［17］。研究证明，不同AMF种类能影响总球囊霉素（total glomalin-related soil protein，TG）与易提取球囊霉素（easily extracted glomalin-related soil protein，EEG）的含量［3］。Wright等［18］发现，在极大巨孢囊霉（Gigaspora gigantea）、根内根孢囊霉（Glomus intraradices）和幼套近明球囊霉（Glomus etunicatum）分泌的GRSP含量存在显著差异；极大巨孢囊霉（G.gigantea）中GRSP含量显著高于其他AMF物种。Lovelock等［19］通过比较AMF种类对GRSP含量的影响，发现GRSP的分泌量：毛氏无梗囊霉（Acaulospora morrowiae） > 玫瑰红巨孢囊霉（Gigaspora rosea） > 幼套近明球囊霉（Glomus etunicatum） > 根内根孢囊霉（Glomus intraradices），不同AMF种类根外菌丝产量的差异是影响GRSP含量的主要因素。Saidi等［20］分析9种AMF种类的GRSP分泌量时发现，疣突斗管囊霉（Glomus verruculosum）和变形球囊霉（Glomus versiforme）GRSP分泌量分别为1.29和1.17 mg/g，而细凹无梗囊霉（Acaulospora Scrobiculata）分泌量仅为0.17 mg/g，GRSP分泌量的显著差异可能来自AMF自身活性及对环境胁迫的响应。不同AMF种类共同构成天然草原土壤AMF群落，原位条件下AMF种类及多度变化可能是影响GRSP含量的潜在驱动因子。

1.2 植物种类 不同植物种类因其自身光合特征（C3途径与C4途径）和根系构型（直根系与须根系）对AMF存在分异响应。Meta分析的研究结果发现，非固氮阔叶类草（non-N-fixing forbs）、C4禾草（C4 grasses）与木本植物（woody plants）的菌根生长响应高于C3禾草（C3 grasses）与固氮植物（N-fixing plants）［21］。高菌根依赖性植物通常为AMF供给更多的C源，为GRSP形成提供潜在物质基础。已有研究发现，植物种类能够有效调控GRSP分泌量［22］，不同植物根际GRSP含量呈现显著差异（表1）。此外，Violi等［31］研究发现，宿主植物的生长发育速率及营养情况与GRSP分泌量呈正相关关系。许伟等［29，32］研究我国西北地区荒漠植物GRSP含量时发现，草本植物种类与土层深度是影响易提取球囊霉素（EE-GRSP）与总球囊霉素（T-GRSP）含量的主要因素。徐道龙［27］研究6种珍稀濒危植物时发现，木本植物种类是影响植物根际EE-GRSP与T-GRSP的主要原因。

1.3 草原类型与土层深度 草原类型因其优势种的菌根依赖性与植物物种多样性的差异，能够强烈改变AMF群落组成与多度［33］。目前，针对不同草原类型研究对象为EE-GRSP与T-GRSP（表2），发现草原类型之间存在明显差异。气候湿润且净初级生产力较高的温性草甸草原土壤表层（0～10 cm）EE-GRSP与T-GRSP含量分别为2.06、2.43 g/kg［34］，然而荒漠生态系统土壤表层EE-GRSP与T-GRSP含量分别为0.25、0.34 g/kg［27］。此外，由表2可知，EE-GRSP与T-GRSP含量及其占 SOC的比例随土层加深下降明显［39］。陈颖等［40］在荒漠油蒿根围土壤发现，T-GRSP含量在0～20 cm土层含量最高，随土层深度增加而剧烈递减，且EE-GRSP含量随土层深度增加波动较大。曹丽霞等［9］、阙弘等［41］、Liang［42］均证实EE-GRSP与T-GRSP含量随土层深度递减的规律。贺学礼等［32］研究发现，除SOC与EE-GRSP和T-GRSP含量显著相关外，pH、电导率、碱解氮、磷、速效磷、钾、速效钾可能是影响EE-GRSP和T-GRSP含量的非生物因素。

1.4 放牧

放牧是天然草原主要的管理措施之一，放牧强度、放牧时间及其与降雨、氮沉降等非生物因子互作能够强烈影响植物与AMF的共生关系［43］，是影响草原土壤EE-GRSP与T-GRSP含量的重要生物因子［44］。已有研究发现，与禁牧处理相比，过度放牧显著降低植物根系侵染率、孢子密度和菌丝长度［44］。温性典型草原调查研究指出，放牧强度能够显著影响该类型草原土壤中GRSP含量；坡地系统中T-GRSP含量随放牧强度的增加而降低；平地系统中T-GRSP含量对放牧强度的响应存在阈值（放牧强度4.5只羊/hm2），即T-GRSP含量随放牧强度的增加呈“先升后降”趋势［45］。贺海升［46］研究发现，适度放牧（放牧强度为1.5只羊/hm2）有利于土壤EE-GRSP产生和T-GRSP、土壤有机碳、有机氮的积累，保证草原土壤养分的持续供应，这样不仅可以提高T-GRSP含量，又能充分发挥球囊霉素生态功能。若放牧强度过大，放牧采食造成植物向地下C分配降低，进而可能削弱AMF分泌GRSP的能力［47］。贺海升［46］进一步发现，放牧强度与土层深度对GRSP含量具有显著交互作用；不同放牧强度样地的表层土壤GRSP含量显著高于深层，且表层土壤GRSP含量对放牧强度更敏感。