刺吸式害虫与内共生菌的研究进展
作者： 王树元 穆丹 孙廷哲
摘要 刺吸式害虫可吸取植物的汁液，植物遭受为害后会发生卷曲、萎缩和枯黄。刺吸式害虫体内普遍存在内共生菌，且内共生菌与宿主形成了紧密的联系。掌握刺吸式害虫内共生菌的各种信息并加以利用，对控制害虫、减少害虫传播病毒十分关键。对刺吸式害虫内共生菌的多样性、内共生菌与宿主关系以及利用内共生菌进行害虫防治等进行综述，以期通过内共生菌调控刺吸式害虫的手段，进一步实现茶园绿色防控。
关键词 刺吸式害虫；内共生菌；害虫防治
中图分类号 S476.1 文献标识码 A 文章编号 0517-6611（2024）19-0001-10
doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2024.19.001
开放科学（资源服务）标识码（OSID）：
Research Progress on Piercing-sucking Pests and Endosymbionts
WANG Shu-yuan， MU Dan， SUN Ting-zhe
（College of Life Sciences， Anqing Normal University， Anqing， Anhui 246133）
Abstract The piercing-sucking pests can suck the sap of plants. After infestation， plants may become curled， withered， and develop yellowish lesions. Endosymbionts are ubiquitously distributed in piercing-sucking pests and are closely related to their hosts. Mastering various information about endosymbiotic bacteria in piercing sucking pests and utilizing it is crucial for controlling pests and reducing the spread of viruses by pests. This paper reviews the diversity of endosymbiotic bacteria in piercing sucking pests， the relationship between endosymbiotic bacteria and hosts， and the use of endosymbiotic bacteria for pest control， in order to further achieve green pest control in tea gardens through the regulation of piercing sucking pests by endosymbiotic bacteria.
Key words Piercing-sucking pests;Endosymbiont;Pest control
基金项目 安徽省皖西南生物多样性保护与特色资源利用重点实验室开放基金项目（Wz2021002，Wsz202207，Wy202206）。
作者简介 王树元（1999—），女，江苏盐城人，硕士研究生，研究方向：理论生态学。
*通信作者：穆丹，教授，博士，硕士生导师，从事化学生态学研究；孙廷哲，教授，博士，硕士生导师，从事理论生态学研究。
收稿日期 2023-10-13
刺吸式害虫通常以细长的口器探入植物幼嫩组织中吸取营养汁液，使植物幼嫩组织受损，从而导致植株衰弱甚至死亡。昆虫与胞内细菌之间的联系在自然界中相当普遍。据估计，多达15%的昆虫物种都有内共生菌［1］。细菌内共生菌与宿主生物之间已形成了复杂的多重关系［2］。栖息在昆虫中的内共生菌可以显著影响宿主的生物学特性［3］，在害虫防治并降低其传播病毒的能力方面起重要作用。内共生菌在昆虫细胞内和细胞外都有分布［4-5］。而是否为初级、次级共生菌，则主要取决于宿主是否需要它们提供生存所必需的物质［3］。其中，昆虫纲已经出现几个谱系与初级共生菌有着数百万年的亲密关系——互惠共生。初级共生菌通常存在于昆虫的专门细胞（如细菌细胞）中，能从昆虫母体垂直传递给后代。如蚜虫的胞内细菌布赫纳氏菌（Buchnera）主要提供宿主必需氨基酸和维生素［6］。此外，初级共生菌的进化对宿主和宿主体内共生菌的基因组都有一定影响，最常见的是导致后者基因组含量会急剧下降［7］。当初级共生菌无法满足宿主的需求时，次级内共生菌则可以协助宿主完成正常的生长与繁殖。次级共生菌所提供的益处通常取决于环境因素。蚜虫中的次级共生菌可以为蚜虫创造一系列有益的生存条件，包括增强蚜虫对病原体和寄生蜂的抗性、提高蚜虫耐热性等，但在环境温和的条件下这种受益程度会削减［8］。而昆虫与植物的相互作用是一种复杂的关系，容易受到生物和非生物因素的影响［9］。在取食过程中，刺吸式害虫会根据特定的化学线索识别植物，植物也会诱导各种化学和形态防御反应来抵抗昆虫取食为害。在昆虫-植物的这种相互作用中，昆虫的内共生菌对宿主的营养、代谢以及繁殖中起到了重要作用，共同决定着昆虫在植物上的生存和适应。总之，在昆虫与共生体长达亿年的协同进化过程中，昆虫从中获得了有益于自身的条件［10］。因此，掌握刺吸式害虫内共生菌的各种信息并加以利用，对控制害虫、减少害虫传播病毒十分关键。对刺吸式害虫内共生菌的多样性、内共生菌与宿主关系以及利用内共生菌进行害虫防治等进行综述，以期利用害虫与内共生菌的关系调控刺吸式害虫的生长发育，进一步实现茶园绿色防控。
1 刺吸式害虫中共生菌的多样性及其与寄主之间的关系
1879年，de Bary首次提出共生的概念，并将共生菌和寄主的关系分为互利共生、偏利共生以及寄生3种。其后根据共生菌在寄主中的共生位置又分为内共生（endosymbiosis）和外共生（ectosymbiosis）2种［11］。内共生菌（endosymbiont）是指存在于昆虫体内特定部位的微生物，与昆虫协同进化，形成互惠共存关系，合成寄主生命过程中所需的氨基酸等营养物质［12-14］，促进其生长发育以及减少植物病害的传播［15］。昆虫体内具有2种内共生菌：初级内共生菌（primary endosymbiont）和次级内共生菌（secondary endosymbiont）。
1.1 刺吸式害虫与内共生菌
1.1.1 刺吸式害虫与初级共生菌。
初级共生菌与昆虫几乎同时发生，协同进化［16］。豌豆蚜（Acyrthosiphon pisum）、麦长管蚜（Sitobion avenae）、大青叶蝉（Cicadella viridis）、小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）以及烟粉虱（Bemisia tabaci）皆为半翅目的害虫。这些害虫与其初级共生菌，即：蚜虫与布赫纳氏菌（Buchnera）、大青叶蝉与Sulcia muelleri以及烟粉虱与Portiera aleyrodidarum之间均属于共生关系，即双方提供彼此必需的生长条件。Buchnera位于特化的真核生物内的宿主细胞，也就是细菌细胞，取食植物韧皮部汁液的蚜虫在没有Buchnera的情况下不能成功繁殖。Buchnera为蚜虫合成必需的氨基酸、维生素和脂类营养物。同样Buchnera也不能在蚜虫体外生存。不仅如此，二者在进化上的关系有2种假说：平行演化假说和差异进化假说。这2种假说在学术界一直存在争议，有学者认为蚜虫-Buchnera符合平行演化假说。而之后的研究发现，蚜虫－Buchnera在高级阶元上的平行分化现象，可能是由于前期取样不足导致，两者之间的平行演化关系也许并不存在。
大青叶蝉的初级共生菌Sulcia muelleri，多数存在于大青叶蝉的卵巢、中肠、唾液腺等组织器官内。与蚜虫的Buchnera一样，提供寄主生长发育所必需的氨基酸等物质。对于烟粉虱，有学者认为其体内无初级共生菌，只有原生共生菌——缺乏革兰氏阴性菌细胞壁的外膜的一菌种。虽在结构上与蚜虫的初级共生菌Buchnera有一定区别，但在生理中可能具相似功能。现已有研究证实烟粉虱具有初级共生菌Portiera aleyrodidarum［17］，因此有学者认为烟粉虱的Portiera aleyrodidarum等同于烟粉虱的原生共生菌［18］。另外，有关小贯小绿叶蝉中初级共生菌的研究还鲜有报道。
1.1.2 刺吸式害虫与次级共生菌。
昆虫体内的次级共生菌种类繁多，除了使雄虫雌性化［19-20］、具杀雄作用［21-22］外，同样影响着昆虫的生长发育［23-24］。相比于初级共生菌Buchnera，蚜虫体内的次级共生菌能够增强蚜虫对热的忍耐力、影响蚜虫通过利用特定寄主，进而扩大其寄主植物范围等，大大提高蚜虫适应不利环境以及调控寄主的能力。并且，次级共生菌在帮助蚜虫抵抗天敌［25］、降低寄主感染真菌病原物、补充Buchnera的营养作用方面同样发挥作用。沃尔巴克氏体（Wolbachia）、汉密尔顿菌（Hamiltonella defensa）、蚜虫U型共生菌（Regiella insecticola）、沙雷氏菌（Serratia symbiotica）、X型（X-type）、立克次氏体（Rickettsia）和螺原体（Spiroplasma）等次级共生菌在耐高温、抵御真菌和寄生蜂等方面为蚜虫提供诸多帮助。一般来说，这些非强制性的次级共生菌并不存在于所有蚜虫物种中，也不存在于同一种群的所有个体中。加利福尼亚州的豌豆蚜自然种群中至少含有2种次级共生菌：豌豆蚜虫次级共生菌（PASS）和豌豆蚜立克次体（PAR）。其中具有PASS的蚜虫面对热胁迫时，其体内无论是细菌数量（包括Buchnera）还是产生后代的数目都处于最大优势［26］。有学者从北美豌豆蚜中发现了次级共生菌重复组合的现象，如Serratia symbiotica和Rickettsiella二者组合，Rickettsia、X-type和Hamiltonella defensa发生共同感染等，但Spiroplasma与其他次级共生菌出现共同感染的现象十分罕见［27］。在豌豆蚜的自然种群中，学者们以相当高的感染频率在其体内检测到Rickettsia这种次级共生菌，并且Rickettsia特异性地定位于2种内共生宿主细胞：次生含菌细胞和鞘细胞［28］。除上述几种次级共生菌外，次级共生菌PABS和Arsenophonus也存在于豌豆蚜中［29］。另一种名为豌豆蚜U型共生体（PAUS）则出现在豌豆蚜的3个不同部位：鞘细胞、次生含菌细胞和血淋巴中［30］。