刺参肠道菌群的研究进展

摘要 刺参（Apostichopus japonicus）是我国传统海珍之一，目前国内人工养殖技术已经相对成熟，但养殖产业仍旧面临养殖可控性差，病害频发、抗生素滥用等诸多问题。刺参肠道菌群与刺参的营养消化、免疫防御以及肠道再生等生理功能密切相关。养殖过程中，维持刺参肠道微生态健康是保障刺参养殖成活率和营养品质的关键要素之一，刺参自身生长阶段和外部环境因素均会影响肠道菌群的组成和功能。基于此，总结了国内外有关刺参肠道菌群结构和生理功能的研究现状，列举了影响刺参肠道菌群的主客观因素，以期为刺参的科学健康养殖提供理论指导。

关键词 刺参;肠道菌群;影响因素;生理功能;科学养殖

中图分类号 S917.1  文献标识码 A  文章编号 0517-6611（2022）07-0019-04

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2022.07.005

开放科学（资源服务）标识码（OSID）：

Research Progress on Intestinal Microbiota of Apostichopus japonicus

YU Yue， REN Xin-miao， FU Xiao-dan et al

（College of Food Science and Engineering， Ocean University of China， Qingdao， Shandong 266003）

Abstract Apostichopus japonicus is one of the precious traditional seafoods in China. At present， the artificial breeding technology has been relatively mature， but the culture industry still faced many problems， such as lack of quality control methods， frequent outbreak of diseases， excessive use of antibiotics and so on. Intestinal microbiota of A. japonicus have been implicated in a number of host physiological functions such as nutritional digestion， immune defense and intestinal regeneration. So in the process of aquaculture， healthy intestinal microecology was one of the key factors to ensure the survival rate and nutritional quality of A. japonicus. Many studies have shown that the composition and function of intestinal microbiota was affected by growth stage of A. japonicus and external environment factors.Based on this， this paper summarized the research status of structure， physiological function and influencing factors of A. japonicus intestinal microbiota in China and abroad， in order to provide a theoretical basis for the scientific breeding of A. japonicus.

Key words Apostichopus japonicus;Intestinal microbiota;Influencing factors;Physiological function;Scientific breeding

刺参（Apostichopus japonicus）自然资源主要在日本北海道、朝鲜半岛等临近海域分布较广[1]。我国的刺参自然资源主要沿黄、渤海区域分布于辽宁半岛以及山东半岛地区[2]。刺参因具有较高的营养价值而倍受消费者青睐，养殖规模和产量逐年提升。2020年，我国刺参年产量近15万t，以山东、辽宁、河北沿海为主产区，同时向东南拓展延伸至黄河三角洲及闽浙沿海一带[3-4]。

随着养殖规模的日趋壮大，不科学的集约化养殖非常容易引起刺参病害的大规模爆发，造成严重的经济损失[5]。研究表明，肠道微生态平衡可能影响水产动物的存活率、生长性能、免疫应答和抗病能力[6-8]。肠道菌群介导机体与环境之间的物质交换和信号传输受养殖模式、水质环境、饲料等各种外部因素和宿主自身生长阶段的影响[9]。因此，研究刺参肠道菌群种类、特征及其影响因素和调节机制对推动刺参养殖产业的高质量发展具有十分重要的意义。

1 刺参的生物学特性及肠道特征

1.1 刺参的基本生物特征

刺参，棘皮动物，又名“沙噀”“仿刺参”“海鼠”等，体色多为黑褐色，体长20～40 cm，宽3～6 cm，体态一般呈腹背两面长圆筒状，口在前端，消化道经由排泄腔一直延伸到肛门，腹面前端有20个左右呈环状排列的触手，身体柔软，伸缩性强，运动较为迟缓[10]。作为典型的温带物种，刺参最适宜生存在8～15 ℃水温下，喜栖息于海底礁石下或海草等水下植物中间，多分布于潮间带直至20 m水深处[11]。刺参具有夏眠习性，夏眠期间停止摄食，体重下降，当海水温度过高时，刺参应激将内脏排出体外，但其再生能力很强，当环境适宜时，2个月左右即可再生恢复[12-13]。

1.2 刺参的肠道结构特点

刺参的消化系统由口、咽、食道、胃、肠、排泄腔和肛门组成，食物的主要消化部位为悬挂在体腔内约3倍体长的肠道管[14]。肠道又分前肠、中肠和后肠，排泄腔是后肠的一个短末端，体腔最末端为肛门，树枝状的呼吸树附着于体腔和肠道上，具有排泄和呼吸的双重功能[15]。刺参单薄的肠道壁有利于食物的消化吸收，其肠壁由黏膜上皮、黏膜下层、肌肉层和外膜依次构成，刺参的生理状态会影响刺参肠道的厚度和结构，从而引起肠道内菌群结构的改变[14，16]。

1.3 刺参的肠道菌群结构特点

刺参是沉积食性动物，消化系统比较简单，其肠道菌群主要受外部生长环境中细菌群落的影响，同时肠道的多层结构和较长的长度为细菌群落的发展及演替提供了良好的生存环境[17-18]。刺参肠道中的优势菌属主要包括气单胞菌（Aeromonas）、芽孢杆菌属（Bacillus）、肠杆菌属（Enterobacter）、黄杆菌属（Flavobacterium）、微球菌属（Micrococcus）、假交替单胞菌属（Pseudoalteromonas）、假单胞菌属（Pseudomonas）、盐单胞菌属（Halomonas）和弧菌属（Vibrio）等[19]。但不同地域的刺参肠道菌群结构差异明显，例如我国大连养殖刺参肠道优势菌群主要以泞杆菌属（Lutibacter）为代表，然而在福建养殖的刺参优势菌属则为乳球菌属（Lactococcus）和芽孢杆菌属，2个产地刺参肠道的优势菌群属完全不同[20]。在人工养殖过程中，刺参的肠道菌群随着其发育阶段、生理状态、摄食习惯和外部环境的变化呈现动态平衡，并与宿主的生长发育、免疫健康密切相关。刺参在夏眠时期进食减少，肠道萎缩，对病原菌的抵抗减弱，存活率低，而人为干预肠道菌群，例如补充益生菌和益生元，可以促进肠道对有机物的吸收利用，预防病原体的感染，提高刺参的养殖存活率[21-22]。

2 刺参肠道菌群结构的影响因素

在生长过程中，养殖模式、水环境、季节温度、饲料成分等因素都会对刺参肠道菌群结构产生不同程度的影响。水生动物在母体内以卵形态存在时，其肠道环境是无菌的，孵化后则立刻通过摄食大量吸收外界环境中的微生物[23-24]。研究表明，刺参在摄食藻类、底部沉积物以及人工饲料的过程中，肠道微生物开始富集，并逐渐形成自身稳定的肠道菌群结构[18]。笔者对刺参幼参的肠道菌群结构分析显示，刺参肠道的优势菌门是变形菌门（Proteobacteria），次优势菌门为拟杆菌门（Bacteroidetes）、放线菌门（Actinobacteria）和厚壁菌门（Firmicutes），与养殖水环境中的菌群组成相似。

2.1 养殖模式和水环境的影响

陆振等[25]发现刺参在池塘养殖模式下和吊笼养殖模式下肠道的优势菌群不同，前者肠道内芽孢杆菌占比较高，而后者肠道中弧菌属细菌丰度较高。水环境是刺参生存最基本的环境条件，不同养殖模式下刺参肠道菌群的差异可能与水体环境有关。同为池塘养殖模式，3种不同水质管理模式（底充氧、自然纳潮和养水机）下，底充氧池塘刺参肠道中弧菌数量最高，芽孢杆菌数量最低，水质调节作用最弱[26]。另外，养殖水体中的一些有威胁的水质因子（如水体中的抗生素和其他环境污染物残留）会影响刺参肠道细菌群落的变化。四环素、红霉素和诺氟沙星等抗生素的使用会显著降低刺参肠道中对抗生素敏感的有益菌如Thalassotalea、亚硫酸盐杆菌属（Sulfitobacter）和嗜盐单胞菌属等的丰度，而弓形杆菌属（Arcobacter）、亮发菌属（Leucothrix）等潜在致病菌和疑似抗生素耐药性细菌的丰度则显著增加，抗生素残留可能增加刺参病原菌感染的风险[27]。此外，海参养殖的人工池塘和沿海浅水区容易受到多环芳烃等环境污染物的污染。苯并芘是一种致癌的多环芳烃，研究发现0.5 μg/L苯并芘即可引起刺参肠道炎症和免疫抑制，苯并芘处理组刺参肠道中的多种有益菌属和本土菌属减少，包括乳球菌属、芽孢杆菌属、乳杆菌属、肠球菌属、明串珠菌属和魏氏菌属等，与此同时，泞杆菌属、假交替单胞菌属、极地杆菌属（Polaribacter）、红小梨形菌属（Rhodopirellula）和Blastopirellula等烷烃降解细菌的丰度显著增加，表明刺参肠道菌群的组成受到环境的影响非常显著，外部水体环境的波动会很快在刺参肠道菌群中发生响应性的变化;同时，刺参肠道菌群也可以在恶劣环境下对刺参宿主表现出一定的辅助保护作用[28]。

2.2 季节温度的影响

温度是导致刺参肠道菌群结构差异的重要因素之一，全紫娇等[29]研究发现，在10 ℃条件下占比最大的是泞杆菌属与弧菌属，在26 ℃条件下占比最大的是Rubritalea，表明不同温度下刺参肠道菌群存在特殊的优势菌属。温度直接影响细菌的代谢繁殖，李彬等[30]对池塘养殖刺参肠道菌群进行平板计数和分类学分析得出，11月到翌年1月养殖海水的温度持续降低，刺参肠道菌群的多样性也随之降低，水温的下降导致海水中有机质分解变慢，从而导致细菌数目的减少。温度对刺参摄食活力的影响也是不同温度下刺参肠道菌群结构差异的重要原因，王姣姣等[21]对不同月份养殖的刺参肠道组织进行微生物多样性分析发现，在春秋两季，刺参菌群结构演替变化的规律相似，呈现两个升降周期，推测刺参肠道内菌群结构的周期性演替与刺参冬、夏眠的摄食规律有关。丁斯予等[31]对黄海、渤海刺参肠道菌群的最新研究表明，虽然黄海和渤海养殖水体和底泥中的优势菌属存在明显差异，但刺参肠道中的优势菌属相同，均为海球菌属（Halioglobus）（相对丰度大于12.67%），而秋季渤海水域温度较低（12.3 ℃），在渤海海域养殖刺参的肠道中检测到较多的别弧菌属（Aliivibrio），该属多为耐寒致病菌，虽然养殖池塘的刺参未有疾病的暴发，但仍需在秋冬季加强对刺参养殖水体的温度监测。