生长素IAA对食用菌生长发育影响的研究进展

摘    要：吲哚-3-乙酸（Indole-3-acetic acid，IAA）属于生长素吲哚衍生物家族，是最重要的植物激素之一，在植物、真菌、细菌中广泛存在。IAA在食用菌中的作用和功能研究越来越受到重视。综合比较了IAA的生物合成途径，分析了IAA对食用菌生长、发育的影响，以及提高食用菌抗性和促进共生宿主植物生长的作用。最后系统总结了IAA在食用菌中可能的作用机制，为研究IAA在食用菌生长发育中的调控机制及其应用提供了理论依据。

关键词：食用菌；吲哚-3-乙酸；生长；机制

中图分类号：S646 文献标志码：A 文章编号：1673-2871（2024）08-008-07

Research progress of auxin IAA on the growth and development of edible fungi

CUI Xiao， KONG Weili

（Institute of Edible Fungi， Henan Academy of Agricultural Sciences， Zhengzhou 450002， Henan， China）

Abstract： Indole-3-acetic acid（IAA）belongs to the indole derivative family of auxin and is one of the most important plant hormones， which widely presents in plants， fungi and bacteria. The role and function of IAA in edible mushrooms are receiving increasing attention. The author comprehensively compared the biosynthesis pathways of IAA， analyzed the effects of IAA on the growth and development of edible mushrooms， as well as its role in improving the resistance of edible mushrooms and promoting the growth of symbiotic host plants. Finally， the possible mechanism of IAA in edible fungi was summarized systematically， providing a theoretical basis for studying the regulation mechanism and application of IAA in the growth and development of edible mushrooms.

Key words：Edible mushrooms; Indole-3-acetic acid; Growth; Mechanism

吲哚-3-乙酸（indole-3-acetic acid，IAA）是植物中天然存在的生长素，属于吲哚衍生物的生长素家族。2010年IAA作为第一个生长素分子被报道出来[1]。IAA是植物中最丰富和最基本的天然生长激素，几乎控制着植物生长和发育的各个方面，如细胞分裂、伸长、果实发育和衰老，还可以增强植物对外部压力的应对能力[2]。IAA不仅可以在植物中合成，也可以在许多与植物相互作用的微生物中合成，包括细菌和真菌[3]。目前，已经确定生长素不仅参与向性的控制，还调节许多植物发育反应，这些反应主要依赖于细胞分裂、生长和分化的时空控制[4]。除IAA外，苯乙酸（phenylacetic acid，PAA）和4-氯吲哚-3-乙酸（4-chloro-indole-3-acetic acid，4-Cl-IAA）也是植物中天然存在的生长素[4]。尽管两者都可以被生长素信号机制感知，但4-Cl-IAA并不普遍，而PAA因作用通常较弱，对两者的研究远远少于IAA[5]。

真菌产生的IAA除了调节其自身生理功能、适应外部胁迫和微生物-微生物通信外，还可以作为信号分子参与微生物和植物的相互作用，调节植物生长发育，引起植物的生理和病理变化。因此，阐明真菌中，特别是食用菌中IAA的生物合成途径及作用，对研究微生物中IAA的功能具有重要意义。笔者在前期研究中发现，IAA可以促进平菇的生长发育[6]，且色氨酸代谢通路中相关基因参与调控其生长发育[7-8]，但是目前对于IAA在食用菌中作用和功能的综述较少。因此，笔者在前期IAA对平菇生长发育影响及调控机制研究的基础上，总结了IAA对食用菌生长发育的影响及可能的调控机制，同时比较了与植物体内IAA的可能合成途径，以期为研究IAA在食用菌生长发育中的调控机制及应用提供理论依据。

1 IAA的合成

根据是否使用色氨酸（tryptophan，Trp）作为前体，IAA的生物合成可分为色氨酸依赖和色氨酸非依赖途径。

1.1 色氨酸依赖途径

在20世纪90年代，对生长素代谢的研究已经确定芳香族氨基酸L-色氨酸是植物中IAA生物合成的前体[9]。Trp在植物中通过莽草酸途径产生，除动物外，大多数生物都通过该途径产生芳香氨基酸[10]。Trp依赖途径的IAA合成不是单线的，它涉及多种平行途径，这些途径在IAA的产生过程中汇合，其中吲哚-3-乙醛肟（indole-3-acetaldoxime，IAOx）/吲哚-3-乙酰胺（indole-3-acetamide，IAM）和吲哚-3-丙酮酸（indole-3-pyruvic acid，IPyA）是最常见的中间体[2]（图1）。IAOx是色氨酸依赖途径生长素生物合成中的一种特别相关分子。IAOx可以在不同氮营养条件下诱导蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）产生SUR表型和IAA的差异信号传导[11]。IAM合成IAA需要2个同源的IAM水解酶基因，外源性应用IAM或通过在拟南芥中过表达细菌iaaM基因产生IAM导致生长素过度产生表型[12]。IPyA途径已被确定为植物IAA生物合成的主要和必要途径。它由两步反应组成，其中Trp首先通过拟南芥色氨酸氨基转移酶1（tryptophan aminotransferase of Arabidopsis 1，TAA1）和TAA1相关蛋白（TARs）脱氨基为IPyA。IPyA然后在来自YUCCA（YUC）家族的含黄素单加氧酶催化的限速和不可逆反应中脱羧为IAA[13]。Sato等[14]研究发现，吲哚-3-丙酮酸可以调节TAA1活性，TAA1在避免IPyA过度积累或积累不足方面发挥着关键的调节作用，这种负反馈调节似乎是通过Trp氨基转移酶活性的可逆性和IPyA对TAA1活性的竞争性抑制来实现的。

1.2 色氨酸非依赖途径

在Trp生物合成有缺陷的玉米和拟南芥突变体中仍可产生IAA，这使得生长素合成的非依赖Trp途径被发现[15]。有研究者认为，胞质吲哚合酶（cytosolic indole synthase，INS）可以通过吲哚-3-甘油磷酸转化为吲哚，从而介导非Trp依赖途径IAA的产生[16]。后来有研究者通过对拟南芥基因组的分析来阐明INS的途径，发现在IAA合成起作用的酶中，酰胺酶在一般和光照条件下与INS呈共表达、正相关关系，表明酰胺酶可能参与Trp非依赖途径[17]。Ostrowski等[18]研究玉米种子发育过程中IAA酯偶联物吲哚-3-乙酰基-肌醇的生物合成途径发现，1-O-吲哚-3-乙酰基-β-d-葡萄糖（1-O-indole-3-acetyl-β-d-glucose，IAGlc）合酶和吲哚-3-乙酰转移酶（indole-3-acetyl transferase）是IAA肌醇（IAA-inositol，IAInos）合成的两步途径中的关键酶。在广东虫草中，IAA可以通过色氨酸依赖途径和吲哚丙酮酸途径合成[19]。

2 IAA对食用菌的影响

2.1 促进食用菌生长发育

IAA在促进食用菌生长发育等方面的作用极为重要。首先，IAA可以促进食用菌菌丝、菌盖生长，增加产量。Ramachela等[20]研究了不同激素处理基质对平菇菌丝体发育、原基形成和生物量的影响，结果表明，用IAA处理的基质产生的菌盖平均直径可达13.42 cm。IAA对白灵菇生长发育的调节作用也较强，能够促进白灵菇提前现蕾，提高出菇率[21]。IAA可以诱导猴头菇子实体生长发育，0.5 mg·kg-1 IAA既能将猴头菇生长周期缩短4 d，还可以将其产量提高22.18%，有望进一步应用到生产中[22]。Krause等[23]发现，IAA及其前体的加入可以诱导褐黄口蘑菌根的伸长和菌丝分枝；但是，IAA没有诱导腐生菌裂褶菌（Schizophyllum commune）的形态发生变化。草菇广泛种植于热带和亚热带地区，具有较高的商业、营养和药用价值。乙酸钠能显著提高草菇子实体发育早期的IAA含量，影响草菇的子实体分化，产量提高30.22%[24]。喷洒10-5 mol·L-1的生长素可以促进草菇出菇，提高产量，而且现蕾提前，这可缩短草菇上市周期[25]。

不同浓度IAA对食用菌的影响不同。高质量浓度IAA（10～80 mg·L-1）会降低平菇菌丝生长速度；当IAA质量浓度为0.2、0.4 mg·L-1时，对平菇菌丝生长速度基本无影响[26]。在植物中有研究报告称，高浓度的IAA会抑制种子发芽和植物生长[27]，抑制情况是由高水平生长素积累刺激1-氨基环丙烷-1-羧酸合酶诱导乙烯生产引起的，导致植物生长异常和衰老。为了找出合适的IAA浓度，崔筱等[6]以平菇菌株P99为对象，研究了不同浓度的外源IAA对平菇菌丝的菌落直径、菌丝干质量、平菇原基形成时间、菇蕾数量和平菇产量的影响，发现IAA在不同的生长阶段发挥不同的作用。在菌丝体发育阶段，外源IAA浓度降低会导致菌丝生长速度增快，但当IAA浓度低至10-10 mol·L-1时，菌丝生长速度变慢；在子实体发育阶段，添加10-8 mol·L-1的外源生长素可增加菇蕾数量和子实体产量，生长素含量和生长素氧化酶活性的变化影响了不同浓度处理条件下的平菇生长。为缩短金福菇母种的生长周期，王谦等[28]研究了5种不同浓度的IAA对金福菇菌丝生长的影响，通过菌丝日平均生长速度筛选出适宜的质量浓度，试验结果表明，IAA的适宜质量浓度为1.0 mg·L-1。

发酵料栽培平菇技术在整个平菇生产过程中占据较为重要的地位[29]。胡素娟等[30]研究发现，发酵后的培养料能够抑制霉菌生长并促进平菇生长，张俊杰等[31]通过采集不同时期的平菇发酵料样品，对其中细菌菌株产IAA的能力进行定量测定，并采用16S rRNA基因扩增及测序对产IAA能力强的菌株进行定性和系统发育分析，发现116株细菌有产IAA的能力，并确定AFX-13-3（巨大芽孢杆菌属）和XWW-4-3（谷氨酸杆菌属）产IAA的能力较强。

2.2 提高食用菌抗逆性

IAA还可以增强食用菌在极端条件下的耐受性。在我国香菇种植地区，高温胁迫给我国香菇生产造成巨大损失[32-33]。周莎莎等[34]使用香菇热敏感菌株YS3357，外源添加IAA，发现IAA能够显著提高热敏感菌株的耐热能力，增强香菇对高温胁迫的耐受能力。高温会对香菇菌丝体的生长产生不良影响，导致腐烂的原木或菌袋被其他病原体感染，香菇产量和品质下降。Wang等[35]发现，在香菇耐热菌株S606菌株中，色氨酸合成限速酶邻氨基苯甲酸（o-aminobenzoic acid，OABA）合成酶的蛋白质表达水平在热应激24 h后显著增加，但在热敏菌株YS3357中的下降水平可忽略不计，而且热应激后S606中IAA生物合成的重要酶吲哚-3-丙酮酸单加氧酶（Indole-3-pyruvate monooxygenase）LeYUCCA基因上调，但在YS3357中下调，推测色氨酸和IAA途径在香菇菌丝体防御热胁迫中起着重要作用，IAA可能在增强机体耐热性方面发挥关键作用。此外，通过在固体培养基和液体培养基中添加20 mg·L-1 IAA可以显著提高金针菇菌丝体的生物量，并且能显著提高菌丝体抗冻多糖的活性，增强金针菇对低温的耐受性[36]。在植物中，也发现了IAA可提高植物的抗逆性，研究表明，内源性吲哚-3-乙酸和一氧化氮是减轻小麦幼苗中氧化铜纳米颗粒毒性所必需的[37]。

2.3 提高食用菌功能成分含量

IAA还可以提高食用菌中某些成分的含量。例如，虫草素是真菌虫草中的一种重要活性物质，但野生虫草中虫草素含量较低。有研究通过添加各种生长补充剂，在浸没条件下提高虫草素的产量。通过反相高效液相色谱法评价，结果表明，与未加IAA的空白对照组虫草素产量（13.66±0.64）mg·L-1相比，补充IAA后虫草素产量为（226.02±1.69）mg·L-1，说明在浸没条件下使用IAA可以提高冬虫夏草中的虫草素产量[38]。在转录水平上，与虫草素生物合成相关的基因，如NT5E、RNR、purA和ADEK显著上调[38]。在植物中，Bunsangiam等[39]发现，外源IAA处理后青蒿中的青蒿素和二氢青蒿素酸含量可增加近2倍。说明IAA在提高生物体功能成分含量方面作用显著。